Գոյություն ունի 1921 թվականից: Գործել է հայկական կերպարվեստի, այնուհետև՝ գեղանկարի բաժնի կազմում, 2004-ից ինքնուրույն բաժին է:
Բաժնի ֆոնդերում պահպանվում է շուրջ 7000 ցուցանմուշ, որոնց կազմում են հին և միջնադարյան որմնանկարների և մանրանկարների վավերագրական պատճեններ, 17-19-րդ դարերի եկեղեցական նկարներ, Նոր և Նորագույն շրջանների ստեղծագործություններ: Հայ գեղանկարի ցուցադրությունը զբաղեցնում է 29 սրահ, որտեղ ներկայացվում է արվեստի 700 նմուշ:
Բաժնում աշխատում է 4 աշխատակից:
Բաժնի վարիչ՝ Հայկուշ Սահակյան